En 1919 se trasladó a San Francisco (EEUU), estudió Arte Dramático con el alemán Max Reinhardt, en Los Angeles, y debutó en el teatro a los 18 años en un pequeño papel en Kind Lady.
En 1935, se inició en el cine con el seudónimo de Joan Burfield, en un pequeño papel en la película No más mujeres, de E.H.Griffith, y posteriormente adoptó el apellido de su madre, Fontaine.
A partir de ese momento intervino en varias películas en papeles importantes pero sin relieve, hasta que interpretó junto a Fred Astaire Señorita en desgracia, que le dio alguna notoriedad.
En 1940 protagonizó Sospecha, junto a Cary Grant, bajo la dirección de Hitchcock, con la que obtuvo el Oscar a la mejor actriz en 1941.
Con anterioridad había interpretado junto a Lawrence Olivier Rebeca, también de Alfred Hitchcock.
A partir de ahí quedó encasillada en papeles de mujer tímida y dulce, por lo que poco a poco fue menos requerida.
Sus últimas películas coincidieron con la mitad de la década de los sesenta.
En 1978 publicó sus memorias, tituladas No fue un lecho de rosas, en el que cuenta su vida familiar y sentimental. Estuvo casada cuatro veces; con el actor Brian Aberne, con el productor cinematográfico William Doziers, con el productor Collier Young y con el periodista Alfred Wright.
Tras 15 años de ausencia, reapareció en 1981 en All by myself, de Charles Blackwood.
En 1985 trabajó como protagonista en la serie televisiva Dark Mansions y en 1990 apareció en el canal American Moviei Classics contando anécdotas de Hollywood.
En 1989 fue galardonada en un homenaje a su carrera artística durante la celebración del Festival de San Sebastián.
